Miles Morales vender tilbage til det næste kapitel af den Oscar®-vindende Spider-Verse saga, (2018, Bedste animerede spillefilm), Spider-Man™: Across the Spider-Verse. Efter at være blevet genforenet med Gwen Stacy, bliver Brooklyns fuldtids, venlige kvarters Spider-Man slynget over Multiverset, hvor han møder et hold af Spider-mennesker, der har til opgave at beskytte dets eksistens. Men da heltene støder sammen om, hvordan de skal håndtere en ny trussel, bliver Miles stillet op mod de andre Spiders og må omdefinere, hvad det vil sige at være en helt, så han kan redde de mennesker, han elsker mest.