Willkommen im 31. Jahrhundert und in der Legion Academy, in der eine neue Generation ihre Superkräfte trainiert, um eines Tages hoffentlich der Legion der Superhelden beitreten zu können. Eine Tragödie hat Supergirl schwer getroffen und sie hadert mit ihrem neuen Leben auf der Erde. Auf das Anraten ihres Cousins Superman verlässt Supergirl ihr Raumzeitgefüge und begibt sich zur Legion Academy. Dort findet sie schnell neue Freunde, aber auch einen neuen Feind mit alten Verbindungen: Brainiac 5. Doch im Hintergrund spielt sich ein hinterhältiger Plan ab – die mysteriöse Gruppe namens Dark Circle möchte einer mächtigen Waffe habhaft werden, die in einem Tresor der Academy gelagert wird. Sind die Nachwuchshelden der Herausforderung in diesem brandneuen Film im DC Universe gewachsen?