Die Einsätze sind höher als je zuvor, als noch ehrgeizigere und lasterhafte Superschurken vorgestellt werden, wenn eine Änderung der Bündnisse den Kampf um die Macht in Gotham aufrührt. Die 3. Staffel von Gotham lüftet den Vorhang hinter der berüchtigten kriminellen Vereinigung Court of The Owls. Der Indian Hill-Ausreißer ist auf der Flucht und so muss Jim Gordon als Kopfgeldjäger in Gotham die Sache in die eigenen Hände nehmen. Er will Hugo Strange und Fish Mooney finden. Bullocks und Barnes vom GCPD bleiben an der Spitze des Kampfes gegen die Kriminalität in der mit Monstern überlaufenen Stadt. Bruce Wayne entdeckt noch mehr Geheimnisse hinter dem Mord an seinen Eltern. Während die Stadt immer tiefer im Chaos versinkt, kriegen Gothams Superschurken Verstärkung von der künftigen Poison Ivy, einer jungen Frau, die die volle Macht ihrer Reize nutzt, den Tweed Brothers und dem talentierten, wahnsinnigen Hypnotiseur Mad Hatter.